Under nästa år avsätter man ytterligare 1,8 miljarder och därefter 1,3 miljarder årligen.
Bidraget till kommunerna är en del av budgetpropositionen för 2016 och är resultatet av en överenskommelse mellan regeringspartierna och Vänsterpartiet.
Enligt Boverkets bostadsenkät för 2015 bedömer 183 av landets 290 kommuner att det finns ett underskott av bostäder och syftet med satsningen är därför att stimulera bostadsbyggandet.
Bidraget är uppdelat i två potter där den ena potten går till bostäder som byggs för nyanlända och den andra potten till övriga bostäder.
Kritiker har bland annat kallat det ”plåster på såren” och hänvisat till det nuvarande skatteutjämningssystemet där vissa kommuner inte får behålla sina skatteintäkter.
Det har också ifrågasatts vad pengarna egentligen ska användas till, bland annat eftersom det är bristen på byggklar mark som uppges vara ett av de största hindren för att bygga bostäder.
Statsbidraget till kommunerna kan sökas för varje bostad som omfattas av ett startbesked från byggnadsnämnden under en tolvmånadersperiod. Sista ansökningsdag för bidraget är 1 oktober och förordningen föreslås träda i kraft den 15 juni 2016.